כרך שלישי של חכמים נפתח עם המעבר של היהודים מיהודה לגליל לאחר מרד בר כוכבא וגזירות אדריאנוס. הדור שחווה את החורבן של הישוב היהודי ביהודה ואת שפיכות הדם ההמונית של גזירות השמד אסף את עצמו והתחיל לבנות את חייו מחדש. הספר עוקב אחרי עיצוב החברה היהודית דרך עינם ומשנתם של חכמי דור אושא עד לחתימת המשנה בימי רבי יהודה הנשיא. הסערה הגדולה שאפיינה את חיי הדור הקודם הוחלפה בשקט מדיני שכולל השלמה של היהודים על השלטון הרומי והשלמת הרומאים עם האוטונומיה היהודית. המפגש עם חכמי התקופה מגלה לנו זרמים פנימיים שיונקים ממקורות שונים. מתברר שהזרם שינק את תורת רבי עקיבא מושך לכיוון של חיי תורה עיונית מקסימליסטית לעומת הזרם שינק מבית מדרשו של רבי ישמעאל שמושך לכיוון שילוב בין תורה ודרך ארץ.
גם בהקשר הפוליטי אנו חווים את המאבק, מבית ומבחוץ, לייצוב ההנהגה של בית הנשיא. היחסים בין השלטון המדיני (=בית הנשיא) ועולמם של חכמים היה טעון. גם היהדות הבבלית מתחילה להשמיע קולות של עצמאות. הנשיא היה צריך לנווט את החברה ולהתקבל על הכל. רק רבי יהודה הנשיא הצליח לשים על ראשו את כתר התורה והגדולה בבת אחת. בשיא ימיו נשמעים מכיוונו הרהורים על אפשרות מיצובו כמלך שיושב על כסא דוד. סביבתו הקרובה הצליחה לקרר אותו ולהחזירו לדגם הביניים שנותן לו כבוד מלכים אך לא מעצים אותו לדרגת משיח.
